Mechanismus, Evolution und Vielfalt symbiotischer Stickstofffixierung in Pflanzen: neue Optionen für die ökologische Agroforstwirtschaft?

Eine Erle am Beaulieu River, Longwater Lawn, England. Foto von Jim Champion, CC BY-SA 2.0, Quelle Wikipedia.


Stickstoff ist ein essentieller Baustein aller Pflanzen ob wild vorkommend oder kultiviert auf dem Acker oder im Garten. Stickstoff ist reichlich in der Atmosphäre vorhanden aber chemisch den Pflanzen nicht ohne Weiteres zugänglich. Der atmosphärische Stickstoff wird durch eine dreifach kovalente Bindung zwischen zwei Stickstoffatomen stabilisiert. Der industrielle Prozess, um diese Dreifach-Bindung im elementaren Stickstoff zu brechen und pflanzenverfügbaren Stickstoff in Form von Ammoniak zu gewinnen, erfordert hohe Drücke (150-350 Bar), hohe Temperaturen (400-500 Grad Celsius) und damit enorme Energiemengen.

Stickstofffixierung durch Bakterien: solargetriebene Dünger – Fabriken

Einige Lebewesen  – Bakterien und Archaeen – haben das Wunder vollbracht atmosphärischen Stickstoff nutzbar zu machen und zwar bei niedrigen atmosphärischen Drücken und  Temperaturen, die nicht lebensfeindlich sind. Dazu gehören die wohlbekannten Cyanobakterien. Kern der biologischen Stickstofffixierung ist das Enzym Nitrogenase, welches die Stickstofffixierung katalysiert und auch bei niedrigen Temperaturen und Drücken ablaufen lässt. Trotzdem benötigt die Reaktion sehr viel Energie (16 Mol ATP zur Reduktion von 1 Mol Stickstoff).

Außerdem kann die Nitrogenase nur bei sehr geringem Sauerstoffgehalten operieren. Die Nitrogenase reduziert elementaren Stickstoff zu Ammoniak. Sauerstoff als Oxidationsmittel hemmt diesen Prozess. Daher benötigen Mikroorganismen, die in der Lage sind Stickstoff zu fixieren entweder sauerstoffarme Umwelten oder aber sie bilden spezialisierte Zellen, die die Nitrogenase gegen die sauerstoffreiche Atmosphäre abschirmen. Cyanobakterien bilden z.B. die sogenannten Heterocysten, welche für Sauerstoff undurchlässige Zellwände ausbilden und in denen die sauerstoffbildenden Teilsysteme der Photosynthese inaktiv sind. Diese Heterocysten sind gewissermaßen lebendige und von Solarenergie angetriebene Stickstoff-Dünger-Fabriken, die pflanzenverfügbaren Stickstoff produzieren.

Der Symbiose-Klassiker: Wurzelknöllchen bei Leguminosen

Den meisten Menschen sind die Wurzelknöllchen und die sogenannten „Knöllchenbakterien“ bei Leguminosen bekannt. Als Allgemeinwissen gilt auch, dass es sich um eine Symbiose aus Bakterien – den sogenannten Rhizobien – und Pflanzen handelt. Weiterhin bekannt ist, dass, Pflanzen Stickstoff in Form von Nitrat oder Ammonium (und manchmal auch niedermolekularen organischen Stickstoffverbindungen) benötigen aber diesen nicht selber fixieren können. Hierdurch erklärt sich für die meisten Menschen der Vorteil für die Pflanze innerhalb der Symbiose. Hier muss man präzisieren. Nur wenn Pflanzenarten es schaffen durch Bakterien fixierten Stickstoff für sich zu vereinnahmen und ihn anderen Pflanzenarten vorzuenthalten, bedeutet dies einen Vorteil bezüglich Wachstum und Reproduktion. Dies erklärt, warum es für die Pflanze von Vorteil ist, die Knöllchenbakterien gewissermaßen in den Knöllchen „einzuschließen“.

Die Pflanzen versorgen die Bakterien durch ihre Photosynthese-Maschinerie mit einer großen Menge an Kohlenwasserstoff als Grundlage für deren Stoffwechsel und als Energiequelle für die energiehungrige Stickstofffixierung. Auch dies aber ist für eine Bakterienart im Laufe der Evolution nur dann von Vorteil gegenüber Konkurrenten, wenn dieser Zugang exklusiv ist und andere Bakterienarten ausschließt. Dies wird durch eine selektive Infektion der Pflanze mit nur ganz bestimmten Bakterien und dem Ausschluss anderer Bakterien aus den Wurzelknöllchen erreicht. Die Pflanze schafft für die Rhizobien – und nur für diese – ein geeignetes Habitat. Die Pflanze schirmt in den Wurzelknöllchen außerdem die Bakterien vor Sauerstoff ab und bindet diesen durch das Leghämoglobin, welches die Knöllchen rot färbt.

Ein Hauptvorteil der biogenen Stickstofffixierung für die ökologische Landwirtschaft ist die direkte Nutzung der Sonnenenergie und die Vermeidung von klimawirksamen Emissionen durch die Nutzung fossiler Brennstoffe bei der industriellen Ammoniakherstellung.

Die evolutive Entstehung der symbiontischen Stickstoffbindung

Die Entstehung einer solch ausgetüftelten Symbiose von Pflanzen und stickstofffixierenden Bakterien  –  auch wenn ihr Vorteil so evident ist –  ist alles andere als trivial und äußerst voraussetzungsvoll. Einerseits müssen sich die richtigen Partner finden und erkennen und dann muss die Pflanze die Symbionten selektiv aufnehmen und spezialisierte Organe  –  die Wurzelknöllchen  –  bilden. Dies erfordert eine ausgeklügelte molekulare Kommunikation zwischen Pflanze und Bakterien und genetische Systeme, die diesen Prozess in beiden Organismen steuern. Außerdem muss der Austausch von fixiertem Stickstoff, Kohlenhydraten sowie das Wachstum der Bakterien innerhalb der Pflanzen reguliert werden (sonst wird der Symbiont zu einem Pathogen).

Trotz der fundamentalen Bedeutung von Stickstoff für Pflanzen haben von den 380 Pflanzen-Familien in den angiospermen Pflanzen nur 10 eine Symbiose mit stickstofffixierenden Bakterien in Wurzelknöllchen entwickelt (es gibt mehr Pflanzenarten, die in  lockerer Assoziation mit Stickstofffixieren leben). Chloroplasten-Sequenzanalysen deuten darauf hin, dass alle diese 10 Familien einen gemeinsamen Vorfahren hatten und einen gemeinsamen Stammbaum bilden, den sogenannten nitrogen-fixing clade. Der erste evolutive Schritt war nicht direkt die Bildung von Knöllchensymbiosen, sondern vermutlich die Entwicklung einer Prädisposition zur Bildung solcher Symbiosen vor circa 100 Millionen Jahren in dem gemeinsamen Vorfahren des nitrogen fixing clades. Ein Indiz dafür ist das Gen SymRK, welches in allen knöllchenbildenden Pflanzen für die Symbiose notwendig ist (Gherby et al 2008). Im nächsten Schritt sind dann vor circa 50 – 60 Millionen Jahren möglicherweise die Knöllchensymbiosen mehrfach parallel entstanden (Doyle, 2016; Soltis et al., 1995). Wie üblich bei der Rekonstruktion biologisch-historischer Prozesse sind solche Aussagen aber mit Vorsicht zu genießen. Spiegelbildlich zur Pflanzengenetik gibt es in den Rhizobien ein Set an Genen (NodA/B/C), das die Symbiose reguliert und der Kommunikation zwischen Pflanze und Bakterium sowie der Kontrolle des Wachstums dient.

Das Leguminosen-Dilemma in der ökologischen Landwirtschaft

Leguminosen und ihre Knöllchensymbiosen sind ein zentrales Element in der ökologischen Landwirtschaft, um Stickstoff pflanzenverfügbar zu machen. Ein Problem dabei ist aber, dass hierbei nur eine Pflanzenfamilie genutzt wird. Dies hat erhebliche Konsequenzen für die Pflanzengesundheit. Eine Anreicherung der Fruchtfolge eines landwirtschaftlichen Betriebes mit Leguminosen führt zu phytosanitären Problemen. Über die Zeit reichern sich Pathogene und Schädlinge an, die sich auf Leguminosen spezialisiert haben (Watson et al., 2017). Die sogenannte Leguminosen-Müdigkeit ist ein erhebliches Problem in der ökologischen Landwirtschaft. Entweder man begrenzt den Leguminosenanteil in der Fruchtfolge, um die Pflanzengesundheit der Leguminosen zu fördern und verzichtet dafür auf einen Teil der Stickstofffixierung oder man erhöht den Leguminosenanteil der Fruchtfolge, bezahlt aber mit einer zunehmend schlechteren Pflanzengesundheit bei den Leguminosen.

Ökologische Stickstoffnutzung durch gentechnische Konstruktion neuer Symbiosen

In fast allen Fachaufsätzen, die sich mit der Aufklärung der Knöllchen-Symbiosen beschäftigen, wird als Hauptanwendungsfeld die gentechnische Veränderung von Pflanzen genannt. Hierbei ist das ultimative Ziel dann das Einbringen der Stickstofffixierungskapazität in Pflanzen, die diese nicht von Natur aus besitzen, wie z.B. Mais oder Weizen (z.B. Santi et al., 2013, S. 758). Natürlich intensivieren sich solche Gedankenspiele mit der Verfügbarkeit der neuen Genome Editing Technologien. Auch wenn dieser Ansatz verführerisch klingt, ist er aus ökologischer Perspektive doppelt kritisch zu betrachten. Einerseits gibt es in der Bioökologie von Organismen sogenannte fundamentale trade-offs:

“a change in the morphology, physiology or behavior of an organism that increases its fitness in response to one suit of environmental constraints should have a cost that decreases its fitness under other conditions” (Tilman, 1990, S. 4).

Diese sogenannten trade-offs (Zielkonflikte) machen es unmöglich, dass eine Art optimale Anpassungen bezüglich aller Umweltfaktoren entwickeln kann. Dies ist übrigens auch die Erklärung dafür, warum wir auf der Welt nicht einen Superorganismus sondern viele verschiedene Arten haben. Auch bei Kulturpflanzen spricht Vieles dafür, nicht alle bioökologischen Funktionen in einem Organismus zu vereinen sondern diese über mehrere Kulturpflanzenarten zu verteilen und dadurch jeweils zu optimieren, also für die Nutzung biologischer Vielfalt auf dem Acker.

Ein weiterer Aspekt ist phytosanitärer Natur. Wenn alle wichtigen bioökologischen Funktionen in einer (oder weniger) Kulturpflanzenarten vereint werden, entfällt die Notwendigkeit verschiedene Kulturpflanzenarten anzubauen. Dies würde zu einer weiteren massiven Vereinfachung von Fruchtfolgen führen, z.B. dazu, dass Leguminosen aus der Fruchtfolge entfallen und nur noch stickstofffixierender Mais, Weizen oder Raps angebaut würden. Dies wiederum würde zu einer Anreicherung von  Pathogenen und Schädlingen führen, die auf diese Kulturpflanzenarten spezialisiert sind und einen verstärkten Einsatz von Pestiziden notwendig machen.

Aktinorrhize Pflanzen zur Diversifizierung der biogenen Stickstofffixierung?

Eine vollkommen andere Strategie die Stickstoffnutzung ökologischer zu gestalten, ist ihre Diversifizierung. Neben den Leguminosen gibt es noch 9 weitere Pflanzenfamilien, die Knöllchensymbiosen bilden. Parasponia ist die einzige nicht-leguminose Gattung, die Knöllchen mit Rhizobien bildet. Allerdings ist Parasponia andersonii ein Pionier-Baum der auf gestörten Flächen im Malaiischen Archipel vorkommt und sich wohl wahrscheinlich nicht für europäische Forst- oder Landwirtschaftssysteme eignet.

Es gibt aber 8 weitere Pflanzenfamilien – die sogenannten aktinorrhizen Pflanzen –  von denen es auch Vorkommen in Europa gibt und die eine Knöllchensymbiose mit Bakterien zur Stickstofffixierung eingehen. Bei den symbiontischen Bakterien handelt es sich nicht wie bei den Leguminosen um Rhizobien sondern um die Bakterienart Frankia alni. Die Knöllchen dieser Pflanzen werden als Aktinorrhiza bezeichnet. Umfassende Informationen zur Stickstofffixierung bei nicht-leguminosen Pflanzen findet man bei Santi et al. (2013) und Pawlowski und Demchenko (2012).

Aktinorrhiza-Wurzelknöllchen einer Schwarzerle (Alnus glutinosa) mit Frankia alni. Von Lebrac, CC BY-SA 3.0, Quelle Wikipedia.

Die 220 aktinorrhizen Pflanzenarten verteilen sich auf die Familien Betulaceae, Casuarinaceae, Myricaceae, Rosaceae, Eleagnaceae, Rhamnaceae, Datiscaceae und Coriariaceae. Wheeler und Miller beschreiben umfassend die Ökologie und Nutzung aktinorhizer Pflanzen in Europa (1990). Die im Folgenden dargestellten Informationen habe ich aus dieser Quelle. Die aktinorrhizen Pflanzen sind überwiegend an gestörte, nährstoffarme oder für Pflanzen stresserzeugende Habitate (hohe Temperaturen, Trockenstress/Staunässe, extremer PH) angepasst. In trockenen Gebieten ist die Fixierleistung aktinorrhizer Pflanzen allerdings relativ gering. Casuarina equisetifolia (Vorkommen in Indien und den westpazifischen Inseln) fixiert im Jahr z.B. 15 kg Stickstoff pro Hektar. Andere aktinorrhize Pflanzenarten in gemäßigten Breiten fixieren bis zu 300 kg Stickstoff pro Hektar im Jahr. Aktinorhize Pflanzen sind allerdings fast ausschließlich Gehölze. Nur der Scheinhanf (Datisca glomerata in Nordamerika und Datisca cannabina im Mittelmeerraum und Asien) ist eine krautige allerdings mehrjährige Pflanze. Bekannte aktinorrhize Pflanzen in Europa sind Erlen, wie die Grün-Erle (Alnus alnobetula), die Grau-Erle oder Weiß-Erle (Alnus incana) und die Schwarz-Erle (Alnus glutinosa). Auch der Sanddorn (Hippophae rhamnoides) und die Schmalblättrige Ölweide (Elaeagnus angustifolia) gehören dazu. Aufgrund ihrer mehrjährigen Natur finden die aktinorhizen Pflanzen in der Landwirtschaft praktisch keine Verwendung. Die Hauptnutzung in Europa liegt in der ökologischen Restauration von Ökosystemen oder dem Schutz erosionsgefährdeter Standorte wie Dünen. Für Letzteres wird z.B. Sanddorn gepflanzt.

Erlen lassen sich aufgrund ihres schnellen Jugendwachstums prinzipiell zur Holzproduktion einsetzen. Aktinorrhize Pflanzen wie Erlen oder Ölweide können aber auch das Wachstum benachbarter Bäume, z.B. der Sitka-Fichte (Picea sitchensis) fördern. Die Mischung von Grau-Erlen mit Kiefern kann den Stickstoffgehalt der Nadeln erhöhen und eine Zunahme bei der Pflanzenhöhe bedingen. Diese Effekte sind wohl überwiegend auf Standorten mit Nährstofflimitierung zu erreichen. Das Laub in dichten Erlenbeständen kann außerdem den Stickstoff- und Humusgehalt des Bodens erheblich fördern.

Vor diesem Hintergrund stellt sich die Frage nach dem tatsächlichen Potential aktinorrhizer Pflanzen für die Landwirtschaft. Im Bereich des reinen Ackerbaus wäre höchstens eine Integration von Datisca vorstellbar. Eine weitere Option wäre die Integration von aktinorrhizen Pflanzen in Agroforstsysteme entweder in Form von Kurzumtriebsplantagen oder in Form einer längeren Nutzung, z.B. des Laubes zur Düngung von Ackerkulturen. Würde es gelingen akthinorrhize Pflanzen vermehrt in Agroforst, Forst- oder evtl. auch Ackerbausystemen einzusetzen, könnte man dadurch mehr Vielfalt in diese Systeme bringen und gleichzeitig die biogene und durch Sonnenenergie angetriebene Stickstoffixierung fördern.

Literatur

Doyle, J.J., 2016. Chasing unicorns: Nodulation origins and the paradox of novelty. Am. J. Bot. 103, 1865–1868.

Pawlowski, K., Demchenko, K.N., 2012. The diversity of actinorhizal symbiosis. Protoplasma 249, 967–979.

Santi, C., Bogusz, D., Franche, C., 2013. Biological nitrogen fixation in non-legume plants. Ann. Bot. 111, 743–767.

Soltis, D.E., Soltis, P.S., Morgan, D.R., Swensen, S.M., Mullin, B.C., Dowd, J.M., Martin, P.G., 1995. Chloroplast gene sequence data suggest a single origin of the predisposition for symbiotic nitrogen fixation in angiosperms. Proc. Natl. Acad. Sci. 92, 2647–2651.

Tilman, D., 1990. Constraints and tradeoffs: toward a predictive theory of competition and succession. Oikos 3–15.

Watson, C.A., Reckling, M., Preissel, S., Bachinger, J., Bergkvist, G., Kuhlman, T., Lindström, K., Nemecek, T., Topp, C.F., Vanhatalo, A., 2017. Grain legume production and use in European agricultural systems, in: Advances in Agronomy. Elsevier, pp. 235–303.

Wheeler, C.T., Miller, I.M., 1990. Current and potential uses of actinorhizal plants in Europe. Biol. Frankia Actinorhizal Plants 365, 389.

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